Танцы медоносных пчел — это сложная форма коммуникации, которая позволяет пчелам передавать информацию о местоположении ресурсов. Длительность и ориентация движений танцующей пчелы передают данные о расстоянии и направлении, что является мощным инструментом коллективного поиска пищи для всей колонии (Grüter and Farina, 2009; Manfredini et al., 2023). Однако остается неполностью изученным, как пчелы-наблюдатели танцев интерпретируют и преобразуют эти сигналы в собственные поведенческие реакции. В статье, опубликованной в Proceedings of the Royal Society B в 2023 году, Manfredini с коллегами исследовали, как танцы пчел-разведчиц вызывают изменения в мозговой активности у пчел-наблюдателей, что позволяет последним усваивать информацию о местоположении источников пищи (Manfredini et al., 2023). Manfredini et al. (2023) выясняли, действительно ли в мозге пчел-наблюдателей повышается экспрессия тех же генов, что и при индивидуальном обучении. Это исследование предоставляет доказательства того, что наблюдение за танцем может активировать в мозге пчел-наблюдателей те же генетические реакции, которые возникают при индивидуальном опыте полета к новому месту кормления.

Методика исследований

В исследовании Manfredini et al. (2023) использовали специальные лабораторные ульи с прозрачными стенками для наблюдения за поведением пчел. Сначала группа пчел обучалась посещению определенных кормушек, расположенных на расстоянии 165 м и 200 м от улья. Каждая пчела, принимавшая участие в эксперименте, была отмечена специальной комбинацией цветных точек на спине для идентификации (рисунок 1) (Seeley, 2009; Manfredini et al., 2023).

Во время экспериментов пчелы, которым приходилось возвращаться к пустой кормушке, начинали следить за танцами других пчел, чтобы найти новый источник пищи. Это позволило исследователям наблюдать за поведением пчел-наблюдателей и выявить различия в их мозговой активности по сравнению с теми, кто не участвовал в танцах (рисунок 1) (Grüter et al., 2013; Manfredini et al., 2023).

Рисунок 1. Экспериментальная установка для получения пчел-последователей: (a) первая группа пчел приучена к первой кормушке (кормушка 1), содержащей раствор сахарозы; (b) вторая группа пчел приучена ко второй кормушке (кормушка 2), расположенной в другом месте по сравнению с кормушкой 1; (c) кормушка 2 оставлена пустой, чтобы фуражиры, которые регулярно посещали эту кормушку, временно остались без работы и начали следовать за танцами к кормушке 1 (Manfredini et al., 2023).

Для анализа изменений в экспрессии генов Manfredini et al. (2023) использовали РНК-секвенирование тканей мозга - были исследованы грибовидные тела мозга, отвечающие за когнитивные функции, такие как память и обучение у насекомых.

Гены, отвечающие за восприятие расстояния и направления у пчел

Анализ транскриптомных данных показал, что танцующие пчелы, посещавшие разные по удаленности кормушки, демонстрировали специфические паттерны экспрессии генов в зависимости от расстояния до цели. Исследователи обнаружили, что 874 гена дифференциально экспрессировались между группами пчел, танцевавшими об источниках пищи на коротких и длинных дистанциях. После статистической корректировки число значимых генов снизилось до 141, причем у пчел, посещавших дальние источники, повышалась экспрессия у 57% этих генов (Manfredini et al., 2023).

Примечательно, что около 5% этих генов также были активны у пчел-наблюдателей, которые следили за танцами, хотя они сами не посещали данные кормушки. Таким образом, наблюдение за танцем способствовало запуску экспрессии генов, связанных с восприятием расстояния до источника пищи, что подтверждает возможность передачи пространственной информации через социальное обучение (Kennedy et al., 2021; Manfredini et al., 2023).

Эксперимент по изучению восприятия расстояния у пчел

Для дополнительной проверки гипотезы о роли генов в восприятии расстояний исследователи использовали туннель с узорами, создающими эффект оптического потока. Этот метод позволил манипулировать восприятием расстояния у пчел, не изменяя фактическое расстояние. Пчелы, летавшие через туннель с вертикальными полосами, воспринимали его как более длинный, тогда как горизонтальные полосы вызывали ощущение более короткого расстояния (рисунок 2) (Srinivasan et al., 1997; Manfredini et al., 2023).

Рисунок 2.Гены, ответственные за обучение пчел о расстоянии полета. Анализ перекрытия набора генов, которые дифференциально экспрессировались после попарных сравнений между тремя группами пчел: (1) последователи танцующих пчел; (2) танцующие пчелы о реальном расстоянии; (3) танцующие пчелы о воспринимаемом расстоянии. Вверху: расположение кормушек для дальних и ближних дистанций. Внизу: конструкция одометра для манипулирования восприятием расстояния у медоносных пчел-кормилиц (Manfredini et al., 2023).

При сравнении экспрессии генов у пчел, «преодолевших» разное расстояние, несмотря на одинаковую физическую дистанцию, Manfredini et al. (2023) подтвердили, что у пчел, воспринимающих дальний путь, отмечалась повышенная экспрессия тех же генов, что и в эксперименте с реальными дальними и близкими кормушками. Этот результат является значимым, так как указывает на то, что мозг пчел действительно «перенастраивается» под восприятие расстояний, а не только под реальное перемещение (рисунок 2) (Manfredini et al., 2023).

Гены, участвующие в восприятии направления у пчел

Параллельно с анализом генов, отвечающих за восприятие расстояния, исследователи идентифицировали гены, активные при восприятии направления к источникам пищи. В ходе экспериментов Manfredini et al. (2023) отметили, что пчелы, летевшие к кормушкам на юге, имели активные паттерны экспрессии генов, связанных с зрительным восприятием объектов, таких как arrestin и long wavelength sensitive opsin 1. Эти гены играют важную роль в зрительном восприятии и ориентировании насекомых по положению солнца (рисунок 3) (Manfredini et al., 2023).

Рисунок 3. Гены, ответственные за обучение пчел направлению полета. Анализ перекрытия набора генов, которые были дифференциально выражены после попарных сравнений между двумя группами пчел: (1) последователи танца; (2) танцоры. Вверху: расположение кормушек на севере и юге (Manfredini et al., 2023).

Manfredini et al. (2023) предполагают, что пчелы могут использовать зрительные ассоциации для кодирования и декодирования направления полета, передаваемого в танце. Интересно, что эти гены также экспрессировались у пчел-наблюдателей, следивших за танцем, что подтверждает возможность усвоения направления через социальное взаимодействие, даже без непосредственного контакта с внешней средой (рисунок 3) (Manfredini et al., 2023).

Кроме того, команда Manfredini et al. (2023) изучила гены, которые активируются в ответ на различия в направлениях к источникам пищи. Кормушки были расположены на равном удалении (200 м) от улья, но в противоположных направлениях – на север и на юг. Анализ показал, что у танцующих пчел было выявлено 1722 гена с измененной экспрессией в зависимости от направления к цели, что после статистической корректировки сузилось до 445 генов. Примечательно, что большая часть этих генов (84%) показывали повышенную экспрессию у пчел, летавших к южной кормушке (рисунок 3) (Manfredini et al., 2023). Анализ активности мозга у пчел-наблюдателей, которые следили за танцами в направлении северной и южной кормушек, также показал различия в экспрессии 572 генов, из которых 63 оставались значимыми после коррекции. Эти данные свидетельствуют о том, что пчелы, следящие за танцами, действительно могут «усваивать» информацию о направлении, что позволяет им формировать маршруты к новым источникам пищи без прямого опыта посещения этих мест (Manfredini et al., 2023).

Роль апидацинов в когнитивных функциях у пчел

Апидацины были впервые описаны как антимикробные пептиды, защищающие пчел от патогенов. Однако в последние годы Manfredini et al. (2023) стали рассматривать возможность их участия в нейрофизиологических процессах, таких как формирование памяти и восприятие расстояния. Исследования показали, что апидацины, обнаруженные в мозге пчел, могут быть связаны с обучением и передачей пространственной информации между сородичами (Casteels et al., 1990; Manfredini et al., 2023).

Manfredini et al. (2023) предполагают, что апидацины играют роль в когнитивных процессах, так как они обнаруживаются в высоких концентрациях в грибовидных телах мозга, которые отвечают за интеграцию и обработку информации. Схожие функции других антимикробных пептидов были обнаружены у мух рода Drosophila, где их участие связывают с формированием долгосрочной памяти, что дополнительно поддерживает гипотезу о когнитивной роли апидацинов у медоносных пчел (Casteels-Josson et al., 1993; Manfredini et al., 2023).

Влияние социальной передачи информации на экспрессию генов

Результаты исследования Manfredini et al. (2023) демонстрируют, что социальная передача информации у пчел может вызывать молекулярные изменения, аналогичные тем, которые происходят при индивидуальном обучении. Этот феномен, по мнению авторов, может указывать на высокую степень пластичности генетических механизмов, что позволяет пчелам адаптироваться к изменениям среды через коллективное поведение (Vu et al., 2020; Manfredini et al., 2023).

Следовательно, язык танцев у медоносных пчел представляет собой одну из самых сложных систем коммуникации среди всех социальных насекомых. Эта система позволяет не только координировать поиск пищи, но и вызывает изменения на молекулярном уровне в мозге как танцующих, так и обучающихся по танцам пчел. Эти открытия подчеркивают важность социальных взаимодействий и коллективного обучения для выживания колонии, где передача знаний о местоположении пищевых ресурсов происходит даже в отсутствие внешних ориентиров (Manfredini et al., 2023).

Танец - форма социального обучения и коммуникации у пчел и других животных

Manfredini et al. (2023) подтвердили, что при формирования долговременной памяти у насекомых требуется изменение транскрипции генов. В частности, было выявлено, что пчелы, посещающие близкие и дальние кормовые участки, демонстрируют различия в экспрессии нескольких генов. Среди них два гена, кодирующих апидацины — известные антимикробные пептиды, которые традиционно ассоциировались с иммунными функциями, такими как уничтожение бактерий. Однако недавние исследования показали, что эти пептиды могут также играть роль в работе нервной системы. Например, апидацины обнаружены в тканях мозга и более активно экспрессируются у пчел-фуражиров по сравнению с пчелами-кормилицами (Brockmann et al., 2009). Это открытие поддерживает гипотезу о том, что апидацины могут участвовать в когнитивных процессах, связанных с обучением расстоянию до кормового участка. Более того, сходные результаты были получены ранее Sen Sarma et al. (2010), которые также обнаружили, что гены апидацинов активируются у пчел, воспринимающих большие расстояния, что подтверждает их значимость в пространственном обучении.

Для определения роли этих генов в обучении расстоянию Manfredini et al. (2023) применили дополнительный эксперимент, использующий манипуляцию визуальным восприятием расстояния. Они создали условия, в которых пчелы, летящие по короткому туннелю с вертикальными или горизонтальными полосами, воспринимали полет как более длинный или короткий соответственно. Результаты показали, что при восприятии длинного расстояния экспрессия апидацинов увеличивается, что дополнительно подтверждает их связь с механизмами обучения и восприятия расстояния.

Что касается направления, Manfredini et al. (2023) выявили другой набор генов, специфически активирующихся у пчел, летящих на север или юг в зависимости от положения солнца в полдень. Эти гены также экспрессировались у пчел, следивших за танцем, который указывал на север или юг, несмотря на отсутствие фактического посещения ими этих направлений. Среди выявленных генов — arrestin, bride of sevenless, Xport-A и long wavelength sensitive opsin 1. Эти гены участвуют в восприятии визуальных стимулов, что подчеркивает важность зрительного восприятия при навигации. Например, у других насекомых, таких как черные совки, было показано, что более высокий уровень экспрессии генов наблюдается у насекомых, мигрирующих на юг, чем у тех, кто направляется на север (Chang et al., 2019). Однако в данном исследовании не совсем ясно, почему эти гены активируются у пчел, которые следят за танцем в улье, и, в отличие от генов, связанных с восприятием расстояния, эти кандидаты не были ранее связаны с когнитивными функциями.

Manfredini et al. (2023) заключают, что только небольшая часть информации, получаемой фуражиром, вероятно, вызывает геномный отклик. У большинства насекомых краткосрочная память, сохраняемая в течение минут или часов, не затрагивается ингибиторами транскрипции и поддерживается синаптическими сигнальными каскадами, активирующимися при единичной стимуляции. Однако долговременная память, как правило, требует многократного сочетания стимулов и сопровождается изменениями в плотности синапсов в грибовидных телах пчел, что характерно для информации о местоположении кормовых участков, которую пчелы могут сохранять на несколько дней. Пчелы отличаются удивительной настойчивостью и регулярно возвращаются к обнаруженным источникам пищи даже после перерывов на ночь или при плохой погоде. Это наводит на мысль, что танцевальная коммуникация может вызывать долговременные, специфичные для местоположения воспоминания у наблюдающих за танцем пчел, что требует дальнейших исследований и проверок (Manfredini et al., 2023).

Работа Manfredini et al. (2023) подчеркивает уникальную природу танцевальной коммуникации у пчел как сложной формы социального обучения, происходящего в условиях полной темноты улья. Несмотря на ограниченное сходство танцевальной коммуникации с другими животными, авторы указывают, что синхронизация экспрессии генов в мозге между взаимодействующими особями встречается и в других контекстах. Например, у бойцовых рыб Betta splendens экспрессия генов, связанных с обучением и памятью, оказалась сходной с экспрессией во время агрессивного взаимодействия (Vu et al., 2020), что указывает на возможность достижения сходного нейрофизиологического состояния через процесс взаимной оценки (Manfredini et al., 2023).

Исследование Manfredini et al. (2023) стало важным вкладом в понимание того, как молекулярные и генетические процессы способствуют социальному обучению и передаче информации у пчел. Данное исследование подчеркивает, что передача информации посредством танца активирует экспрессию генов у пчел-наблюдателей, создавая когнитивные паттерны, аналогичные тем, что возникают при прямом опыте полета к источнику пищи. Обнаруженные гены антимикробных пептидов, такие как апидацины, позволяют глубже понять механизмы, стоящие за когнитивными функциями у социальных насекомых, что может послужить основой для будущих исследований в области нейрогенетики и эволюционной биологии (Manfredini et al., 2023). Результаты исследования подчеркивают перспективность изучения когнитивных реакций пчел на важные экологические стимулы на геномном уровне, что открывает возможности дальнейшего манипулирования выявленными генами-кандидатами.

Список литературы

• Brockmann, A., Annangudi, S.P., Richmond, T.A., Ament, S.A., Xie, F., Southey, B.R., Rodriguez-Zas, S.R., Robinson, G.E., Sweedler, J.V. (2009). Quantitative peptidomics reveal brain peptide signatures of behavior. Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA, 106(7), 2383–2388. doi:10.1073/pnas.0813021106
• Casteels, P., Ampe, C., Jacobs, F., Vaeck, M., Tempst, P. (1989). Apidaecins: Antibacterial peptides from honeybees. The EMBO Journal, 8(8), 2387–2391. doi:10.1002/j.1460-2075.1989.tb08368.x
• Casteels-Josson, K., Capaci, T., Casteels, P., Tempst, P. (1993). Apidaecin multipeptide precursor structure: A putative mechanism for amplification of the insect antibacterial response. The EMBO Journal, 12(4), 1569–1578. doi:10.1002/j.1460-2075.1993.tb05785.x.
• Chang, H., Guo, J.L., Fu, X.W., Hou, Y.M., Wu, K.M. (2019). Orientation behavior and regulatory gene expression profiles in migratory Agrotis ipsilon (Lepidoptera: Noctuidae). Journal of Insect Behavior, 32, 59–67. doi:10.1007/s10905-019-09714-z
• Grüter, C., Farina, W. M. (2009). The honeybee waggle dance: can we follow the steps? Trends in Ecology & Evolution, 24(5), 242–247. doi: 10.1016/j.tree.2008.12.007
• Grüter, C., Segers, F.H.I.D., Ratnieks, F.L.W. (2013). Social learning strategies in honeybee foragers: Do the costs of using private information affect the use of social information? Animal Behaviour, 85(6), 1443–1449. doi:10.1016/j.anbehav.2013.03.041
• Kennedy, A., Peng, T., Glaser, S.M., Linn, M., Foitzik, S., Grüter, C. (2021). Use of waggle dance information in honey bees is linked to gene expression in the antennae, but not in the brain. Molecular Ecology, 30(10), 2676–2688. doi:10.1111/mec.15893
• Manfredini, F., Wurm, Y., Sumner, S., Leadbeater, E. (2023). Transcriptomic responses to location learning by honeybee dancers are partly mirrored in the brains of dance-followers. Proceedings of the Royal Society B, 290, 20232274. doi:10.1098/rspb.2023.2274
• Sen Sarma, M., Rodriguez-Zas, S.L., Gernat, T., Nguyen, T., Newman, T., Robinson, G.E. (2010). Distance-responsive genes found in dancing honey bees. Genes, Brain and Behavior, 9(7), 825–830. doi:10.1111/j.1601-183X.2010.00622.x
• Seeley, T.D. (2009). The wisdom of the hive: The social physiology of honey bee colonies. Cambridge, MA: Harvard University Press
• Srinivasan, M.V., Zhang, S., Altwein, M., Tautz, J. (2000). Honeybee navigation: Nature and calibration of the 'odometer'. Science, 287(5454), 851–853. doi:10.1126/science.287.5454.851
• Vu, T.-D., Wegener, C., Bayraktaroglu, A., Bui, T.N., Lin, M., Wang, Y., Reha-Krantz, L.J., Davydov, V.V. (2020). Behavioral and brain-transcriptomic synchronization between the two opponents of a fighting pair of the fish Betta splendens. PLoS Genetics, 16(7), e1008831. doi:10.1371/journal.pgen.1008831

Новость подготовили
© д.б.н., в.н.с. Ильясов Рустем Абузарович, Ильясова Алла Юрьевна
01.11.2024