Влияние физической активности на фертильность у человека активно исследуется уже долгое время (например, Hakimi, Cameron 2017), однако о механизмах этого влияния и его биологическом смысле известно немного. Воздействие видоспецифичной интенсивной локомоции (ИЛ) на поведение и работу мозга обнаружено не только у человека. Существует гипотеза, что биологический смысл её эффектов заключается в подготовке организма к попаданию в новую среду. Новая среда характеризуется неопределенностью, меньшей предсказуемостью событий, поэтому к числу биологических механизмов адаптации к ней можно отнести не только когнитивную, но и репродуктивную активацию. Первая служит повышению пластичности поведения самого организма, увеличивая шансы на выживание в новых условиях, а вторая может способствовать освоению этих условий его «эгоистичным геном», то есть потомками за счет увеличения их числа и создания большего материала для естественного отбора.

Беспозвоночные животные являются удобными модельными объектами для исследования клеточных и молекулярных механизмов поведенческой модуляции. В работе 2023 г. было проверено предположение о стимулирующем влиянии ИЛ на репродуктивное поведение моллюска Lymnaea stagnalis. Этот объект является одним из наиболее изученных в области клеточной нейробиологии поведения. Использовалась экологически релевантная модель (мелководье) для активации относительно редкой формы поведения этого моллюска — интенсивной мышечной локомоции. Ранее было показано, что после периода ИЛ моллюск легче принимает решения в ситуациях неопределенности, у него меняются биофизические свойства серотонинергических нейронов, а также метаболизм серотонина. В естественных условиях в водной среде прудовики, как правило, используют ресничную локомоцию, но при попадании на сушу и мелководье, они переходят к активному ползанию с интенсивным использованием мускулатуры. Такая локомоция часто предшествует попаданию в новые условия среды, а репродуктивное поведение прудовика чувствительно к таким изменениям. Известно, например, что смена воды в аквариуме стимулирует откладку яиц.

В течении суток после ИЛ прудовики демонстрировали увеличение количества как самих кладок, так и общего количества яиц (Рис. 1). При этом по количеству яиц в кладке (ее размеру) отличий не обнаружилось (Рис. 1В). Были выявлены также сезонные различия во влиянии ИЛ. Оно было достоверно более сильным в период увеличения длительности светового дня, то есть с января по май, по сравнению с осенним периодом (Рис. 2). Эти различия хорошо объясняются сезонными особенностями размножения этого вида.

Изменения в репродуктивном поведении, вызванные ИЛ, сопровождались повышением экспрессии гена гормона овуляции, который активирует программу откладки яиц, и гена триптофангидроксилазы (фермента, катализирующего синтез метаболического предшественника серотонина 5-гидрокситриптофана), в ЦНС моллюсков. Серотонин является не только нейромедиатором нервной системы, но и нейрогуморальным фактором, роль которого в обеспечении репродуктивных функций и эмбриогенезе активно изучается у разных видов животных (Buznikov et al., 1964; Buznikov et al., 2002; Dubé, Amireault, 2007; Ivashkin et al., 2012; Alyoshina et al., 2023). Известно, что интенсивная локомоция оказывает существенное влияние на электрические свойства серотонинергических нейронов и метаболизм серотонина в ЦНС у прудовика (Dyakonova et al., 2019; Aonuma et al., 2020), а изменение уровня серотонина стимулирует репродуктивное поведение (Voronezhskaya, 2021).

Электрическая активность нейроэндокринных клеток (СDC, Caudo-Dorsal Cells), секретирующих гормон овуляции, также претерпела изменение. Клетки «тренированных» улиток отвечали большей активностью на стимуляцию, чем клетки прудовиков контрольной группы. Однако мы не обнаружили доказательств прямого влияния серотонина на их активность или мембранный потенциал. Гипотетически серотонин может действовать не напрямую, а на уровне нейронных ансамблей, которые модулируют активность CDC. (Рис. 3).

Кроме того, была выявлена функциональная асимметрия симметрично расположенного кластера CDC. Влияние ИЛ достоверно проявлялось в левом, но не правом кластере CDC. Эта различие может объяснятся несимметричным расположением нейронов мужской половой системы в ганглиях моллюска, который является гермафродитом. Эти нейроны расположены справа и оказывают тормозное влияние на «женский» кластер CDC (Рис. 4).

Таким образом, интенсивная локомоция, действительно, стимулирует последующее репродуктивное поведение Lymnaea stagnalis, а также меняет экспрессию генов и биофизические характеристики нейронов, связанных с обеспечением этого поведения. Ожидаемая биологическая выгода такого влияния, по-видимому, должна оправдывать высокие энергетические затраты, связанные как с ИЛ, так и с репродуктивным поведением. Она может быть оправдана в условиях адаптации к новым условиям. Кроме того, полученные результаты позволяют изучать детальные клеточные и молекулярные механизмы влияния двигательной активности на репродуктивное поведение.

Alyoshina, N. M., Tkachenko, M. D., Nikishina, Y. O., & Nikishin, D. A. Serotonin Transporter Activity in Mouse Oocytes Is a Positive Indicator of Follicular Growth and Oocyte Maturity //International Journal of Molecular Sciences. – 2023. – Т. 24. – №. 14. – С. 11247.

Aonuma, H., Mezheritskiy, M., Boldyshev, B., Totani, Y., Vorontsov, D., Zakharov, I., ... &

Dyakonova, V. The role of serotonin in the influence of intense locomotion on the behavior under uncertainty in the mollusk Lymnaea stagnalis //Frontiers in physiology. – 2020. – Т. 11. – С. 221.

Buznikov G. A., Chudakova I. V., Zvezdina N. D. The role of neurohumours in early embryogenesis.: I. Serotonin content of developing embryos of sea urchin and loach //Development. – 1964. – Т. 12. – №. 4. – С. 563-573.

Buznikov, G. A., Nikitina, L. A., Galanov, A. Y., Malchenko, L. A., & Trubnikova, O. B. (2002). The control of oocyte maturation in the starfish and amphibians by serotonin and its antagonists //International Journal of Developmental Biology. – 2002. – Т. 37. – №. 2. – С. 363-364.

Dubé F., Amireault P. Local serotonergic signaling in mammalian follicles, oocytes and early embryos //Life sciences. – 2007. – Т. 81. – №. 25-26. – С. 1627-1637.

Dyakonova V., Krushinsky A. Previous motor experience enhances courtship behavior in male cricket Gryllus bimaculatus //Journal of insect behavior. – 2008. – Т. 21. – С. 172-180.

Dyakonova, T. L., Sultanakhmetov, G. S., Mezheritskiy, M. I., Sakharov, D. A., & Dyakonova, V. E. Storage and erasure of behavioural experiences at the single neuron level //Scientific Reports. – 2019. – Т. 9. – №. 1. – С. 14733

Dyakonova, V., Mezheritskiy, M., Boguslavsky, D., Dyakonova, T., Chistopolsky, I., Ito, E., & Zakharov, I. (2022). Exercise and the Brain: Lessons From Invertebrate Studies //Frontiers in Behavioral Neuroscience. – 2022. – Т. 16. – С. 928093.

Hakimi O, Cameron LC. Effect of Exercise on Ovulation: A Systematic Review. Sports Med. 2017;47(8):1555-1567. doi:10.1007/s40279-016-0669-8

Ivashkin E. G., Khabarova M. Y., Voronezhskaya E. E. Serotonin transport and synthesis systems during early development of invertebrates: Functional analysis on a bivalve model //Acta Biologica Hungarica. – 2012. – Т. 63. – С. 217-220.

Korshunova T. A., Vorontsov D. D., Dyakonova V. E. Previous motor activity affects the transition from uncertainty to decision making in snails //Journal of Experimental Biology. – 2016. – Т. 219. – №. 22. – С. 3635-3641.

Mezheritskiy M. et al. Previous flight facilitates partner finding in female crickets //Scientific Reports. – 2020. – Т. 10. – №. 1. – С. 22328.

Stevenson P. A. et al. Octopamine and experience-dependent modulation of aggression in crickets //Journal of Neuroscience. – 2005. – Т. 25. – №. 6. – С. 1431-1441.

Voronezhskaya E. E. Maternal serotonin: shaping developmental patterns and behavioral strategy on progeny in molluscs //Frontiers in Ecology and Evolution. – 2021. – Т. 9. – С. 739787.

Новость подготовили
© М.И. Межерицкий, В.Е. Дьяконова
04.09.2023